Храм возведен в 1670 году княгиней Марией Репниной и ее сыном Иоанном. Предание связывает его строительство с трагическими событиями начала XVII века: считается, что церковь поставили на братской могиле защитников монастыря, погибших при польско-литовской осаде 1610 года. В 1955–1960 годах легенда получила подтверждение — во время земляных работ здесь обнаружили массовые захоронения. О подвиге героев напоминает каменный поклонный крест, установленный рядом с храмом.

С Ильинской церкви началось возрождение обители в конце XX века. Когда в 1991 году монастырь возвратили Церкви, именно этот храм первым открылся для прихожан. Освящение состоялось 13 апреля того же года, и в престол были вложены мощи священномученика Харалампия, епископа Магнезийского.